Der Kernbau des Museums wurde bereits um 1420 errichtet und befindet sich in der Stadtmitte im alten Rathaus. Das Museum wurde 1987 nach dem Umzug aus der Willers-Jessen-Schule wiedereröffnet.
Die Geschichte der Stadt und ihre kulturellen, historischen und wirtschaftlichen Besonderheiten sind Schwerpunkte der umfangreichen Schausammlung. So werden die Darstellung der Ergebnisse der archäologisch-historischen Stadtforschung sowie die Veränderungen des Stadtbildes dem Besucher näher gebracht. Die Eckernförder Wohnkultur, die Gilden, das Handwerk und Gewerbe sowie der Wirtschaftszweig der Fischerei werden in zahlreichen Objekten und Ausstellungsensembles gezeigt.
In der Abteilung "Badeleben einst und jetzt" wird die Geschichte des Ostseebades wiedergegeben.
Seit November 2002 ist die Abteilung Eckernförde in Nationalsozialismus und Nachkriegszeit zugänglich. Ein besonderer Schwerpunkt liegt in der Präsentation von Objekten der Eckernförder Fayence-Manufaktur aus der Mitte des 18. Jahrhunderts. Malerei, Grafik und Fotografie von Künstlern des 19. u. 20. Jahrhundert ergänzen die kulturgeschichtliche Sammlung.
